Hijo del inmigrante estadounidense Winnall Dalton, quien estaba casado con Aída Ulloa, y de la enfermera salvadoreña María Josefa García, Roque Dalton fue educado con los jesuitas en el Colegio Externado San José. Viajó a Santiago en 1953, donde ingresó en la Facultad de Derecho de la Universidad de Chile, aunque más tarde volvió a San Salvador a continuar sus estudios. En 1957, con otros estudiantes salvadoreños, visitó la URSS para participar en el VI Festival Mundial de la Juventud y los Estudiantes, durante el cual conoció a intelectuales y políticos que luego cobrarían relevancia en el contexto internacional, como el revolucionario nicaragüense Carlos Fonseca, fundador del FSLN, el escritor guatemalteco que ganaría el Premio Nobel años más tarde, Miguel Ángel Asturias, los poetas Juan Gelman, argentino, y Nazim Hikmet, turco.
Fundó el Círculo Literario Universitario (1956) junto con el poeta guatemalteco exiliado en El Salvador Otto René Castillo. En esta iniciativa participaron otros poetas salvadoreños contemporáneos, como Manlio Argueta, José Roberto Cea y Tirso Canales. Dalton es considerado una de las voces más influyentes de la Generación Comprometida.
Encarcelado en 1960, fue liberado en octubre de ese año, al ser derrocado el presidente José María Lemus. Roque Dalton recorrió el mundo, viajó a países como la Unión Soviética y Corea del Norte, y vivió temporadas largas en México, Checoslovaquia y en Cuba.
Roque Dalton continuó la estirpe de poetas como Oswaldo Escobar Velado y Pedro Geoffroy Rivas, quienes impulsaron años antes una literatura de denuncia, que describía con cruda realidad la situación económica y social del país.
Roque fue asesinado por sus propios compañeros del Ejército Revolucionario del Pueblo (ERP), la guerrilla a la cual pertenecía en ese momento, junto con el obrero Armando Arteaga, Pancho, bajo la acusación de ser agente de la CIA y de trabajar también para la inteligencia cubana, además de insubordinación ante la Dirección Nacional de la organización. Las acusaciones fueron desmentidas después. El ERP era liderado por Alejandro Rivas Mira. Los otros miembros del ERP que se encontraban al frente de la organización al momento del asesinato son Jorge Meléndez, Vladimir Rogel y Joaquín Villalobos, quien en varias ocasiones se responsabilizó del crimen, aunque también se ha desmentido. En 1993 relató a los hijos del poeta las circunstancias del asesinato, lo que fue publicado en el periódico mexicano Excélsior. Poco más de un año después del asesinato, Villalobos pasó a dirigir el ERP y posteriormente formó parte de la comandancia general del Frente Farabundo Martí para la Liberación Nacional (FMLN), calidad en la que fue firmante de los acuerdos de paz de 1992. No se conocen con exactitud los detalles de su asesinato, ni se sabe quién o quiénes lo ejecutaron. Tampoco se tienen datos exactos sobre el lugar donde fue ejecutado. Existen dos versiones: una, que fue en una casa de seguridad del ERP ubicada en el Barrio Santa Anita, al sur de la capital salvadoreña; la otra, que ocurrió en la zona conocida como El Playón, un lugar de lava seca del volcán de San Salvador. Ambas versiones han sido sostenidas por diferentes participantes de la guerra civil.
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